在未知生命体全部被消灭后的两年，人类迎来了短暂的和平。但海滩上突然出现的神秘欧帕兹，打破了这一和平。城市中再度出现了人类离奇死亡的案件，这次残杀人们的凶手是新的敌人——不明物体。它们拥有着人类无法匹敌的神秘力量，就连专门为之成立的G3小队也对它们毫无办法。失去记忆的开朗少年津上翔一，暂住在美杉教授家中，与美杉教授的侄女风谷真鱼、儿子美杉太一一起生活。但隐藏在翔一天真笑容背后的，其实是神秘的英雄——假面骑士亚极陀。每当不明物体出现残杀人类时，他便会受到感应前去消灭它们。愈发强大的不明物体、津上翔一过去的记忆以及从欧帕兹中诞生的神秘黑衣少年，它们之间有着什么样的联系呢？一切的真相又是什么？

1999年，某个东西被卡车运出了馆山市。几天后，哥斯拉登陆了馆山，特生自卫队出动与之展开了苦战。在战斗中，自卫队员家城茜（釈由美子 饰）意外害死了战友叶山二尉（森末慎二 饰），自己却侥幸活了下来，并被派去了资料科。　　另一方面，日本政府在柘植真智子首相（水野久美 饰）的指挥下，召集了汤原德光（宅麻伸 饰）等科学家开始研究对付哥斯拉的G兵器。他们以在馆山冲挖掘出来的初代哥斯拉骨骼为基础，用了四年制成了机械哥斯拉——3式机龙。柘植首相辞职，由科学技术厅长官五十岚隼人（中尾彬 饰）就任新首相。同时，茜被派去了机龙队，担任机龙的操作员。　　就在准备机龙测试机动时，哥斯拉又在东京湾出现了。机龙赶赴现场与哥斯拉对战，却因哥斯拉的吼声唤醒了体内的野兽灵魂，突然暴走，在城市中造成了大破坏。　　为了改良机龙，汤原改变了机龙DNA计算机的碱构造，使机龙不会再受哥斯拉叫声的干扰。但由于对再次暴走的担忧，五十岚迟迟不允许出动机龙。　　哥斯拉再度出现在东京湾，一路无视特生自卫队的攻击来到了品川，令城市变成了一片火海。面对如此情景，五十岚终于同意让机龙出动。　　为了打败哥斯拉，机龙被送到了品川。茜也抱着必死的觉悟。机龙和茜的战斗就这样开始了。

「超能力开发研究所」突然遭到无数不明物体的攻击，研究所已经完全被破坏殆尽。混乱中，原本在研究所中的超能力者令与纱绫香趁隙逃了出来。数月之后，不明物体的攻击再度出现，这次的目标竟然是纱绫香，翔一闻讯之后立即变身为假面骑士亚极陀，与G3-X一同前住救援。但战斗中G4的出现让大家非常震惊。在两个月前，G4的蓝图被盗，它的力量过于强大，所以装备它的人都会性命不保。到底是谁偷走G4设计图又制造了它？不明物体的攻击到底来自何方？假面骑士亚极陀，G3-X，G4与不明物体之间的战争一触即发！